最終鼬對佐助：“無論將來你選擇什么樣的道路，我都永遠深愛著你。rg”
鼬靈魂升天，佐助在與鼬交流后重新思考“一族是何物？村子是何物？忍者又是何物？”這時，水月和重吾帶著在大蛇丸據點無意間找到的秘密卷軸來找佐助。佐助翻開卷軸，決定通過它解開心中疑惑。佐助回憶過去卡卡西的封邪法印，反向結印使出解邪法印，通過御手洗紅豆身上的咒印復活了大蛇丸，然后帶著水月、重吾與大蛇丸一起出發尋找答案。
……
佐助與大蛇丸、水月、重吾來到木葉，進入一族南賀神社的地下室。卷軸上記載的是破解尸鬼封盡的方法，大蛇丸解開了“尸鬼封盡”，釋放出歷代火影的靈魂并找回了過去被三代目封印在死神體內的雙手，接著使用附著在佐助身上的白絕穢土轉生出了前四任火影。歷代火影對佐助講述了鼬的生平、一族的歷史、木葉的創立過程，在知曉一切后，佐助經過思考得出了要守護木葉的決定。為了不讓鼬的意志湮滅，佐助決定重返戰場。途中遇到獄逃出木葉的香燐，佐助對香燐道歉。眾人兵分兩路，佐助、重吾與歷代火影前往“面具男”宇智波帶土以及真正的宇智波斑（穢土轉生）所在的十尾戰場，大蛇丸則帶著水月、香燐前去救助現任五影。
四位火影悉數到達戰場，使出“四赤陽陣”困住十尾，緊接著佐助也到達戰場，并且對眾人出自己想法的改變，更出自己要成為火影以改變村子的現狀。第七班復活后，眾新生代忍者們對十尾發動了猛攻，忍者聯軍勢如破竹，佐助的炎遁與鳴人的風遁在戰斗中配合產生了巨大的威力，十尾也一度被壓制。眼看著勝利在望，帶土從異空間返回，將十尾吸收并成為了十尾人柱力。
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面對能讓所有忍術失效的強敵，眾人感受到了前所未有的壓力，而看到熟練操控九尾查克拉和仙人模式的鳴人，佐助的心中也再次冒出了不甘的念頭。帶土為了發動“無限月讀”而釋放出神樹，眼見連鳴人都差不多無法再戰，佐助主動上前劈開了神樹樹枝，重新激發了鳴人的斗志。為了應對十尾人柱力讓忍術失效的能力，佐助的須佐能乎吸收適應了重吾的咒印轉變成了仙術·須佐能乎，他和鳴人聯手攻擊強大的十尾人柱力帶土，但還是被擊倒在地。
為了重拾希望，鳴人和佐助最后孤注一擲，兩人合力使用威裝·須佐能乎，時隔多年，九尾再次披上了須佐能乎之鎧。在過去同伴的合力下，帶土終于受到了重創。眾人成功解救出了被困在帶土體內的尾獸。
戰敗后的帶土決定贖罪，然而斑趁帶土虛弱之際使用黑絕控制帶土使用輪回天生之術復活了穢土之軀的自己。佐助與鳴人、佐井對斑展開了攻擊，佐助刺穿了斑的右臂，斑感覺到佐助的萬花筒寫輪眼和自己一樣是直勾玉，打算邀請佐助與自己聯手，但被佐助拒絕。
之后斑將九大尾獸重新捕獲，準備成為十尾人柱力。此時佐助被初代火影傳授能與仙術查克拉呼應并束縛住斑的術，打算以此來阻止斑，而初代選擇佐助的理由是他認為佐助很像斑的弟弟泉奈。佐助從空中對斑發起突襲，卻被斑用“輪墓·邊獄”定住，斑絲毫沒顧念同族之情刺穿了佐助的心臟。
……
瀕死之際佐助回憶起了鼬的話。此時從伊邪那美中重拾自我的藥師兜來到戰場，以仙人模式出現在佐助身邊，他用自己的醫療忍術，配合已經研究完成的初代細胞加上二代提供的禁術對其進行救治。在精神世界里，佐助見到了傳中的六道仙人·大筒木羽衣，從六道仙人處佐助知道了一切的起源，得知自己是六道仙人長子因陀羅的轉世。鳴人和佐助兩人在選擇了各自的道路后，接受了六道仙人饋贈的力量。
佐助蘇醒，獲得了六道仙人贈予的“輪回眼”和封印術式“陰之力”，能觸碰斑的黑棒而不受影響，他借二代目火影的飛雷神之術同鳴人匯合，與斑決戰。
獲得了六道仙人饋贈之力的二人實力今非昔比，戰斗中佐助看穿了斑的輪墓·邊獄，并分析出斑的影子每隔一段時間就要回歸體的弱點。佐助使用“天手力”將斑移動到自己與鳴人中間，兩人合力欲將其封印，危機之中斑使用影子作為替身逃脫。為了對抗實力大進的二人，斑決定集齊自己的一對輪回眼。他以迅雷不及掩耳之勢奪取了卡卡西的萬花筒寫輪眼，使出神威進入了時空間。
……
第七班機緣巧合下再次齊聚。此時，斑集齊了自己的輪回眼，自時空間回歸。斑同時施展輪墓和地爆天星對第七班展開了攻擊，鳴人使出六道仙術和影分身對抗輪墓，佐助開啟完成體須佐能乎飛上天空劈開地爆天星，而斑的所有攻擊其實都只是在為自己發動無限月讀爭取時間。無限月讀即將發動，佐助意識到形勢不妙緊急返回地面，使用自己的須佐能乎將鳴人等人保護了起來，避免被無限月讀的光芒照到。無限月讀施放結束后，斑打算親手消滅第七班，但此時卻發生了一件令所有人匪夷所思的事情，黑絕突然從后面將斑貫穿，并聲稱自己代表的是傳中的“查克拉之祖”大筒木輝夜的意志。
地面噴射出大量高密度查克拉，斑的身體因為吸收查克拉過量而不斷膨脹。最終輝夜以斑為媒介復活了。
輝夜立即發動了“天之御中”，將第七班和帶土轉移到異空間，并聲稱要消滅眾人，回收所有的查克拉。眾人猛然發覺自己身處巖漿之上，危急中佐助通靈出鷹，抓住正在下墜的鳴人。佐助表示救鳴人是因為與其合力才能封印輝夜，而救卡卡西和櫻只是順便的行為，鳴人則出過去佐助舍身為他擋住白的攻擊一事，暗示佐助救他們其實出于內心能。
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