讓夫妻倆都能夠在鳴人體內伴著鳴人成長，并設定封印程序使他們能在最關鍵最危急的兩個關頭給予鳴人幫助。rg
玖辛奈強烈反對水門的做法，認為其不應該就這樣犧牲自己并且還讓鳴人從就背負如此沉重的負擔，而是應當活下去撫養和教導鳴人成長。水門闡述自己的想法，服了玖辛奈。九尾發覺水門的企圖，趁玖辛奈虛弱之際要殺死鳴人，但被水門夫婦拼死擋下。玖辛奈在臨終之際含淚對鳴人訴愛意。而這第一次對孩子的愛的叮嚀，對初為父母的他們而言卻也成為了唯一一次。
最后九尾被封印，水門夫婦犧牲，去世前玖辛奈將鳴人托付給了三代火影。
盡管水門夫婦臨終前留下遺言，希望木葉村民把鳴人視為村子的英雄，但出于保密，除三代和少部分了解內情的村民外，鳴人的身世并未對外公布，連鳴人人也不知道。村子里的大部分人都將鳴人視為九尾的化身，紛紛對他冷眼相待，也因此鳴人一直在孤寂中成長。然而他一直想要得到別人認同，因此他經常在村內大搞惡作劇，吸引注意。他的惡作劇甚至嚴重到在木葉的火影巖上涂鴉。
鳴人在忍者學校第三次畢業考試失敗。監考水木以讓他通過測試為交換，讓他偷竊禁術卷軸，但陰謀被同僚伊魯卡看破，拼死前去解救鳴人。鳴人學會禁術卷軸中的多重影分身擊敗水木。伊魯卡老師準他以此通過考試畢業，鳴人與同屆8名畢業生正式成為下忍，鳴人、佐助、櫻三人獲分派上忍卡卡西為帶隊老師，歸屬第七班。卡卡西給三人進行鈴鐺演習，鳴人他們各自為戰，最終慘敗。后佐助悟出老師要他們有團結精神，打破卡卡西的規則喂鳴人吃飯，終于通過了生存測試。
……
三人正式成為下忍后，一向從事的都是D級的任務，如找寵物、清潔河道等，鳴人身亦有怨言。終于他們獲派護送要人的C級任務，其內容就是要安護送橋梁建筑師達茲納先生返波之國。在卡卡西帶領下，他們陪同達茲納出發。然而途中卻遇上來自霧隱的兩名中忍，鳴人因從未有實戰經驗，心有恐懼；相反佐助及櫻表現鎮定，佐助更以敏捷身手把兩名中忍制服。之后他們遇上更強的敵人——叛忍桃地再不斬。當卡卡西被再不斬以水牢術所困時，鳴人與佐助配合使用佯攻戰術吸引再不斬的注意力，解開了對卡卡西的束縛�？ǹㄎ鲹魯≡俨粩睾螅阒笇Q人、佐助和櫻如何控制查克拉。鳴人和佐助互相競爭，最后均能達到樹頂。鳴人們寄宿在波之國伊那里一家中；同時他亦認識了一名神秘少年白。
不久，假死的再不斬再度出現，向第七班復仇。而白同時出現，擁有血繼限界的他跟佐助交手。白使出秘術·魔鏡冰晶，把佐助困在其中。此時，鳴人打敗卡多派來綁架伊那利一家的兩名手下后，匆忙趕到的他卻魯莽地沖進了白的陷阱。佐助唯有利用剛開啟的寫輪眼應付白的行動，同時掩護重傷的鳴人。白利用這一弱點，攻擊鳴人使佐助露出破綻。佐助明知是計，卻用自己的身體掩護鳴人，身受重傷倒下。鳴人誤認為佐助被殺，憤怒之下使出九尾的力量擊敗白。白的面具脫落，鳴人才知道他原來是先前所認識的那位少年。白承認已敗，請求鳴人殺掉他；然而白感到再不斬處于危險中，向鳴人致歉并離去，并為再不斬擋了卡卡西的致命一擊。當鳴人得知白的死訊后，向看似冷漠的再不斬講述了白對他的忠誠和情誼，讓再不斬這個鐵血之人落淚不已。再不斬因此犧牲了自己的性命，反過來把作惡多端的卡多殺死。而佐助不久亦從昏死狀態中蘇醒過來。第七班順利完成任務，準備回木葉覆命。達茲納為感謝鳴人相助，把新橋梁命名為“鳴人大橋”。
……
第七班返回木葉又執行了一些瑣碎的任務后，木葉準備舉行中忍選拔試。鳴人、佐助及櫻三人最終亦決定參加。第一輪是筆試，亦是鳴人最叫苦的測試，碰上主考官又是暗部所屬審訊部長，擅于操控對方精神，被稱為“虐待狂”的森乃伊比喜。幸虧伊比喜其實是想考驗考生的心理，故鳴人雖一條問題也沒回答，仍成功過關，還被伊比喜認為相當有意思。
第二輪是生存試練，在死亡森林內與其他考生爭奪用來晉級的“天之卷軸”和“地之卷軸”。第七班途中遇上偽裝成草忍考生、已叛離木葉的大蛇丸。佐助對大蛇丸所召喚的大蛇一度畏懼，故鳴人一反之前，反過來以激將法使佐助振作起來。佐助終以巧妙的身手制服大蛇丸，卻被大蛇丸在其膊上留下天之咒印，痛極昏過去。鳴人亦中大蛇丸的五行封印，九尾力量被封印起來并昏過去。櫻只得自行照顧佐助及鳴人。[34]鳴人、佐助蘇醒過后，三人又繼續考試，但考試時限將至，始終仍欠缺所需卷軸。幸得之前認識的藥師兜指點，擊敗三名雨忍成功奪取卷軸過關。
第三場考試分預賽及淘汰賽。鳴人的預賽對手是犬冢牙和赤丸。牙的秘術一度使鳴人處于下風；但鳴人卻使巧計令牙誤傷赤丸，又因突然放了一個屁，嚴重影響牙的攻擊能力，被鳴人自創的鳴人連彈所敗。[36]進入淘汰賽，鳴人遇上有“天才”之稱的日向寧次，被寧次的攻擊封印穴道而使不出任何查克拉，但因試前得到“三忍”之一的自來也所指點，釋放九尾的查克拉擊敗寧次，獲場歡呼。
就在考試步近尾聲之時，砂忍及音忍突然發動襲擊，因佐助急于追趕自己的對手我愛羅，卡卡西便命令鳴人、櫻及鹿丸務必阻止佐助胡亂行動。鳴人追上佐助，卻發現正在與佐助對戰的我愛羅已變成守鶴，還把櫻給捕捉起來。
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